Успенская церковь была построена в 1566 году на окраине города Муром, как и все здания того времени из дерева. В 1790 году купцы Лихонины, будучи покровителям церкви Успения, предоставили сумму, необходимую для возведения каменного здания церкви. Так на месте хрупкого деревянного здания возникла белокаменная церковь.
В описи 1637 года, созданной Бартеневым, Церковь Успения Богоматери описывается, как состоящая из двух храмов, один – летний, второй – зимний.
После 1790 года храм два раза перестраивали: в 1829 году пристройкой стала трапезная, а в 1836 году к церкви пристроили большую колокольню, имеющую два яруса. По стилю колокольня ближе к классицизму. Внутреннее убранство церкви множество раз изменялось, причем кардинально.
В период власти социализма для храма началось тяжелое время. В 1923 году его почти полностью разграбили, к тому же, обезглавили. Но службы продолжали вести почти до 1940 года в одном из приделов – Дмитрия Солунского. При советской власти храм использовали многие организации для самых различных целей. Но сейчас здание храма полностью восстановлено и отреставрировано, оно открыто для верующих. Успенская церковь является частью Владимиро-Суздальской епархии.